En la tercera entrega del icónico erizo azul, Sonic se encuentra disfrutando de su vida tranquila en Green Hill Zone, pero no por mucho tiempo. Cuando un antiguo rival, Shadow, irrumpe en su mundo, las cosas toman un giro dramático. Shadow, concebido en un laboratorio secreto, busca venganza contra aquellos que lo crearon y tiene la misión de apoderarse de las Chaos Emeralds para desatar un poder devastador.

En un mundo donde la línea entre héroe y villano se vuelve cada vez más borrosa, Eddie Brock ha encontrado un atisbo de paz junto a su simbiótico compañero, Venom. Tras los eventos de su última batalla, ambos intentan llevar una vida más tranquila en San Francisco, lejos del caos que acostumbra a rodearlos. Sin embargo, esa paz es efímera, ya que una nueva amenaza emerge: un antiguo rival de Venom, ahora más poderoso y con una sed insaciable de venganza, ha llegado a la ciudad.