En un mundo donde las múltiples dimensiones se entrelazan, Miles Morales, el joven Spider-Man de Brooklyn, se embarca en una nueva aventura que lo llevará más allá de todo lo que conoce. Después de haber aprendido a aceptar su papel como héroe, Miles descubre que no está solo en su lucha. Su vida da un giro inesperado cuando se reencuentra con Gwen Stacy, quien ha estado viajando por el Spider-Verse, invitándolo a unirse a una nueva y variada familia de Spideys.
Sin embargo, su viaje se complica al cruzarse con una organización secreta que busca controlar y equilibrar el caos que amenaza a todas las realidades paralelas. Miles y Gwen, junto a un equipo diverso de versiones alternas de Spider-Man, deben enfrentar a potentes enemigos que desean que el orden se mantenga por encima de la libertad. A medida que el grupo se adentra en diversas dimensiones, cada una con sus propias reglas y estilos visuales impactantes, la amistad y la lealtad son puestas a prueba.
La película profundiza en la lucha interna de Miles por definir quién es realmente, mientras se enfrenta a decisiones que podrían cambiar no solo su vida, sino el destino de todos los Spider-Man. Con escenas repletas de acción, humor e impactantes giros narrativos, esta historia resalta la importancia de ser auténtico y de aceptar la diversidad, tanto dentro como fuera del traje de Spider-Man. Al final, el viaje no solo es hacia el exterior, sino también hacia el interior de cada héroe.